FRUGIVORÍA Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS DE LA PALMA Oenocarpus bataua EN DOS REGIONES CON DIFERENTE ESTADO DE CONSERVACIÓN

FRUGIVORY AND SEED DISPERSAL OF THE PALM Oenocarpus bataua IN TWO REGIONS WITH DIFFERENT CONDITION OF CONSERVATION

July Franco-Quimbay1, 2, Rosario Rojas-Robles1, 3

1 Departamento de Biología. Universidad Nacional de Colombia (Sede Bogotá)

Correos electrónicos: 2 <jnfrancoq@unal.edu.co>, 3 <mrrojasr@unal.edu.co>

Resumen

La dispersión de semillas por animales es uno de los procesos más importantes en los bosques tropicales que incide directamente sobre el flujo genético, la diversidad y la regeneración de las poblaciones. Esta interacción es más vulnerable en especies con semillas grandes, como la palma Oenocarpus bataua, que dependen para ser dispersadas de vertebrados de mediano y gran tamaño que al mismo tiempo están amenazados por la cacería, perdida y fragmentación de hábitat. El objetivo de este estudio fue comparar la frugivoría y dispersión de semillas de O. bataua en dos regiones con diferente estado de conservación, para lo cual se contrastaron los resultados obtenidos por Rojas-Robles et al. (2012) en un bosque subandino alterado (Porce) con datos registrados en una zona conservada del piedemonte llanero (Las Unamas). Se realizaron observaciones focales de frugivoría, fototrampeo, registro de tasas y distancias de dispersión y análisis de la estructura espacial de semillas y plántulas. Se encontró que en Las Unamas, a pesar de presentar mayor riqueza de fauna, el ensamblaje de frugívoros registrado para O. bataua estuvo compuesto por cuatro especies (Sapajus apella, Dasyprocta fuliginosa, Didelphis sp y Nasua nasua) principalmente de tamaño mediano, mientras que en Porce por cinco especies, principalmente pequeños roedores y marsupiales. Aunque en Porce se presentó limitada dispersión de semillas, las menores tasas y distancias de remoción y las menores distancias de semillas y plántulas al adulto reproductivo más cercano se registraron en Las Unamas. Estos resultados permiten analizar la dispersión de semillas de O. bataua como un proceso complejo donde otros aspectos como el estado sucesional y la composición de la comunidad vegetal pueden estar afectando las interacciones planta-animal. A pesar de la limitada dispersión de O. bataua en ambas áreas estudiadas, es una especie abundante, fuente casi permanente de alimento para la fauna silvestre y un elemento estructurante del bosque. Se espera que con este tipo de estudios se reconozca la importancia de la conservación de áreas que sustenten interacciones ecológicas como la dispersión de semillas y en general la funcionalidad de los ecosistemas que están siendo amenazados por la defaunación y fragmentación del hábitat.

Palabras clave: Oenocarpus bataua, frugivoría, dispersión de semillas, defaunación, riqueza florística.

Abstract

Seed dispersal by animals is one of the most important processes in tropical forests; it directly affects gene flow, diversity and regeneration of populations. This interaction is more vulnerable to large-seeded species, such as the Oenocarpus bataua, rely on medium- and large-sized vertebrates for dispersal, at the same time this animals are threatened by hunting, habitat loss and fragmentation. The aim of this study was to compare the frugivory and seed dispersal of O. bataua into two regions with different condition, for which contrasted the results obtained by Rojas-Robles et al. (2012) in a disturbed sub-Andean forest (Porce) with data recorded in a conservation area in the llanos piedmont (Las Unamas). We did focal observations of frugivory, camera trapping, assessed removal rates and dispersal distances and did analysis of the spatial structure of seeds and seedlings. We found that in Las Unamas, despite having greater richness of wildlife, the frugivore assemblage registered to O. bataua consisted of four species (Sapajus apella, Dasyprocta fuliginosa, Didelphis sp and Nasua Nasua) mainly medium size, while in Porce by five species, mainly small rodents and marsupials. Although Porce presented limited seed dispersal, the lower rates and distances of removal and the shorter distances of seeds and seedlings to nearest adult reproductive were registered in Las Unamas. These results allow the analysis of seed dispersal of O. bataua as a complex process where other aspects such as successional stage and plant community composition may be affecting plant-animal interactions. Despite the limited dispersal of O. bataua in both areas studied, it is an abundant species, almost permanent source of food for wildlife and a structural element of the forest. We hope that such studies recognize the importance of protecting areas that sustain ecological interactions such as seed dispersal and overall functionality of the ecosystems that are threatened by habitat fragmentation and defaunation.

Key words: Oenocarpus bataua, frugivory, seed dispersal, defaunation, plant richness.

INTRODUCCIÓN

La dispersión de semillas es un proceso fundamental en la estructura y supervivencia de las poblaciones vegetales. Cuando los frugívoros alejan las semillas del árbol parental, otros procesos como la depredación (Beckman et al. 2012, Holl y Lulow 1997, Janzen 1971), la germinación (Figueiredo 1993, McAlpine y Jesson 2008), la colonización (Sagnard et al. 2007, Wenny 2001) la competencia (Venable y Brown, 1993) y el flujo genético (Choo et al. 2012, Karubian et al. 2010) están siendo influenciados. Así, la dispersión se convierte en un proceso complejo que ayuda a mantener la dinámica de la diversidad florística de los bosques tropicales (Malanson 1996, Terborgh et al. 2002, Wright 2002).

Se ha reconocido que los frugívoros al manipular los frutos, además de removerlos o alejarlos de los factores de mortalidad denso-dependientes asociados a la cercanía al parental (Connell 1971, Janzen 1970), pueden brindan otras ventajas. Algunos roedores favorecen la germinación al roer y pelar la semilla (Smythe 1989), otros alejan y entierran las semillas propiciando la germinación, pero además permitiéndole escapar de predadores vertebrados e invertebrados en la fase de pos-dispersión y además evitan la desecación (Asquith et al. 1999). También se ha observado que ciertos roedores cuando remueven el mesocarpo eliminan las larvas de insectos y evitan que estas penetren el endocarpo e incluso, se ha reportado que existen dispersores que además de trasportar frutos llevan consigo esporas de micorrizas esenciales en el ciclo de nutrientes de muchas especies (Smythe 1989).

Se estima que entre el 51 y el 98 por ciento de los árboles en los bosques neotrópicales son dispersados por fauna vertebrada (Stoner y Henry 2008), por lo tanto, una alteración en las comunidades animales afectara la dispersión de semillas y los procesos que esta conlleva. Asimismo, esta interacción mutualista puede estar afectada por eventos como la fragmentación de hábitats (Albrecht et al. 2012, Cramer et al. 2007, Jesus et al. 2012, McConkey et al. 2012), la cacería y defaunación (Holbrook y Loiselle 2009, Vanthomme et al. 2010, Wang et al. 2007) e incluso la introducción de especies exóticas (McConkey et al. 2012, Westcott y Fletcher 2011) y el cambio climático (Aitken et al. 2008, Hampe 2011).

Una de las relaciones más estudiadas es la existente entre la defaunación y la dispersión de semillas (Galetti et al. 2006, Guimaraes Jr et al. 2008, Peres y Palacios 2007, Vargas 2008). Por ejemplo, se ha encontrado que para especies con semillas grandes la probabilidad de remoción y enterramiento varía dependiendo del nivel de defaunación, los frugívoros presentes y el tamaño de los fragmentos (Galetti et al. 2006). Así, la remoción selectiva de frugívoros grandes por cacería y la fragmentación, genera una disminución en el éxito reproductivo de las plantas con semillas grandes (Forget y Jansen 2007) y en consecuencia, una reducción en las tasas de crecimiento de las poblaciones (Brodie et al. 2009).

Las palmas en el neotrópico son una importante fuente de alimento para una gran variedad de frugívoros (Galetti y Aleixo 1998, Zona y Henderson 1989). Entre ellas se destaca Oenocarpus bataua ampliamente distribuida en las zonas bajas y algunas veces en las pendientes montañosas de la región tropical suramericana (Henderson et al. 1995). Sus frutos se caracterizan por la composición lipídica y proteica de alto valor nutritivo (Blaak 1992, Balick y Gershoff 1981), por lo que se convierten en un excelente fuente alimenticia para la fauna silvestre. Se han documentado alrededor de 12 especies de aves y 17 de mamíferos consumiendo sus frutos y otras especies asociadas a la palma que la usan para el forrajeo (Kahn y Granville 1992, Miranda et al. 2008, Zona y Henderson 1989). Sin embargo, son pocos los estudios de dispersión de semillas de esta especie como el realizado por Rojas-Robles et al. (2012) en un bosque subandino alterado.

En Colombia, O. batua puede ser un elemento abundante u ocasional en áreas boscosas relativamente conservadas, sin embargo, sus poblaciones han sido reducidas por la explotación intensiva y por la transformación y disminución de sus hábitats naturales (Rojas-Robles et al. 2008) y con ello sus dispersores. Durante esta investigación se identificó el ensamblaje de frugívoros y posibles dispersores de O. bataua en un bosque húmedo en buen estado de conservación en el piedemonte llanero. Se registraron tasas, distancias y destinos de remoción y se realizó un análisis comparativo con los resultados obtenidos por Rojas-Robles et al. (2012), en un bosque alterado y menos conservado, teniendo en cuenta la composición faunística e historia de intervención antrópica de las dos áreas. Los resultados obtenidos en esta investigación contribuyen al escaso conocimiento que se tiene sobre la ecología de la dispersión de esta palma aceitera promisoria. De esta forma, se espera contribuir a la conservación de esta especie en ecosistemas naturales amenazados por la fragmentación y la defaunación.

MATERIALES Y METODOS

Especie en estudio. O. bataua se distribuye ampliamente en Colombia en todas las zonas de bosque húmedo de tierras bajas, llegando a ser común y localmente abundante en áreas por debajo de los 1000 m (Galeano y Bernal 2010), incluyendo el piedemonte llanero donde es conocida como Unama. Incluso, puede encontrarse en áreas de mayor pendiente en bosques premontanos en la cordillera central (Rojas-Robles y Stiles 2009). Es monoica y presenta inflorescencias que alcanzan hasta los 2 m de largo las cuales producen cada una cientos de frutos elipsoides que alcanzan los 35.3±2.8mm de largo, 21.3±2mm de diámetro y 10.9± 2.1g de peso (Rojas-Robles et al. 2008) y sirve como alimento a la fauna silvestre frugívora en los bosque donde se encuentra. El valor de la proteína de la pulpa es 40% mayor que la proteína de la soya (Balick y Gerschoff 1981), por lo que se considera una de las palmas más promisorias de Colombia. Además se han reportado una amplia variedad de usos tradicionales, incluyendo medicinales, cosméticos y en la construcción de viviendas y utensilios (Aguilar-Mena 2006, Bernal et al. 2011, Macía et al. 2011, Sosnowska y Balslev 2008). A pesar de ser una especie de amplia distribución y uso por la fauna silvestre y comunidades humanas, solo se encuentra en bosques primarios por lo que la fragmentación y extracción en su hábitat son la principal amenaza para las poblaciones existentes.

Área de estudio. La comparación se realizó en dos regiones contrastantes, la primera (Las Unamas) localizada en el piedemonte llanero, el cual corresponde a un corredor boscoso que ha permitido el flujo dinámico de fauna entre la Amazonia y la Orinoquia. Sin embargo, la deforestación lo ha reducido a fragmentos más o menos aislados sobre las estribaciones de la cordillera oriental (McNish 2007). La investigación se llevo a cabo en uno de los sitios mejor conservados del piedemonte en el departamento de Meta, Municipio de San Martín, correspondiente a la reserva Las Unamas (3°34’ N 73°27’ Oeste). El área presenta alturas entre 260 y 300 m.s.n.m y un promedio de temperatura anual entre 25°C y 28°C. En la zona la precipitación anual promedio varía entre los 2200 y 5100 mm y la humedad relativa alcanza valores de 85% en la época húmeda y 50-60% en la estación seca (Reserva Natural Las Unamas 2006). El paisaje está compuesto por un área boscosa de 2000 ha (Cormacarena 2006), que incluye un fragmento continuo de 1071 ha (Ocampo 2009) conectado con bosques de galería, matas de monte e inmersos en una matriz extensa de sabanas naturales y pastos introducidos destinados a la ganadería. La reserva colinda y se conecta con otras dos áreas de protección (en total las tres áreas de reserva abarcan 6887 ha (Fundación Horizonte Verde 2009)) por lo que el buen estado de conservación sumado con la ausencia de cacería, convierten este lugar en un refugio para gran variedad de especies de flora y fauna nativas desplazados de bosques aledaños que han sido sustituidos por cultivos de pasto y palma africana (Reserva Natural Las Unamas 2006). O. bataua es el elemento característico del dosel y subdosel en los bosques de la reserva, se observaron frutos maduros durante todo el año, por lo que es probable que esta palma sea clave para el mantenimiento de las relaciones tróficas de la fauna nativa presente en la reserva. Dentro de la fauna registrada se reportan cinco especies de primates, cuatro ungulados incluyendo Tapirus terrestris, cuatro roedores incluyendo Dasyprocta sp y Agouti sp, cuatro felinos (Puma yagourondi, Leopardus pardilis, Leopardus weddy y Puma concolor) entre otros grupos de mamíferos. Además de una gran variedad de aves que incluye cuatro especies de tucanes, seis de psitácidos, entre otras especies frugívoras de mediano tamaño (Reserva Natural Las Unamas 2006).

La segunda área de estudio (Porce) corresponde a un bosque húmedo premontano (bh-PM) (Holdridge 1996), en la cuenca media del río Porce (6°46’ norte, 75°06’ oeste), sobre la cordillera central andina al nordeste del departamento de Antioquia. El área comprende varios fragmentos de bosque remanente de propiedad de Empresas Públicas de Medellín (EPM) con una extensión de 3019 hectáreas. Se presentan alturas entre 925 y 1100 m y la temperatura promedio anual es de 22.7°C. La precipitación media anual en el área es de 1915 mm y la humedad media mensual varía entre 77.9 y 100% (Rojas-Robles et al. 2008). Desde la década de los sesenta las coberturas han cambiado desde la conversión de 100 ha de bosque primario intervenido a pastos, luego a vegetación secundaria y nuevamente a pastos destinados a la ganadería. Entre 1989 y 2001 se presentó una recuperación de la vegetación secundaria y una disminución notable de los pastos (57% a 7%), como consecuencia de la adquisición de predios por parte de EPM y su posterior abandono, sumado esto, a las restricciones de uso (Agudelo y Restrepo 2004). Aunque actualmente el área está relativamente protegida, su fragmentación por una carretera principal, las actividades de cacería y extracción de las hojas de O. bataua y madera, se convierten en amenazas permanentes para la conservación de este hábitat. O. bataua es un elemento característico de la zona registrando una densidad promedio de 163 individuos adultos/ ha (Rojas-Robles et al. 2008) y una producción aproximada de 53.211 frutos/ha (Rojas-Robles 2008) disponibles para la fauna silvestre. A pesar de que en Porce se registran tres especies de tucanes y pavas (Corporación Ambiental 2001) y tres primates, solo se han observado consumo y remoción de frutos por roedores o marsupiales (Sciurus granatensis, Microsciurus mimulus, Dasyprocta punctata y Proechimys sp. y Marmosa robinsoni) (Rojas-Robles et al. 2012). En el área además se han encontrado carnívoros como Nasua nasua, Potos flavus, Cerdocyon thous, Procyon cancrivorus y Leopardus pardalis (Rojas-Robles 2008).

Registro de frugivoría con trampas fotográficas. Para registrar los frugívoros diurnos, nocturnos y poco conspicuos se emplearon trampas fotográficas con sensor de movimiento y calor. Las cámaras se instalaron en el dosel apuntando hacia racimos maduros y en el suelo dirigidas a montones de frutos previamente dispuestos, luego fueron dejadas activas continuamente (día/noche). En Las Unamas se totalizaron 135 días/noche de fototrampeo en 15 puntos diferentes ubicados en el suelo del bosque y un esfuerzo similar en dosel de 142 días/noche, entre junio de 2011 y febrero de 2012. En Porce se totalizaron 165 días/noches de trabajo efectivo de las cámaras entre agosto 2005 y junio 2006.

Observaciones focales de frugivoría. Se realizaron observaciones focales de 6-10 de la mañana a palmas con racimos maduros y que presentaran evidencia de consumo de frutos en el suelo. Para esto se emplearon binoculares y se registraron los frugívoros visitantes, la hora de llegada, tiempo de permanencia, tiempo consumiendo, número de frutos consumidos, llevados y derribados. En Las Unamas y en Porce se empleo el mismo método alcanzando 40 y 90 horas de observación, respectivamente.

Medidas directas de dispersión de frutos. Con el fin de estimar las distancias y destinos de dispersión de las semillas por mamíferos terrestres, se recolectaron, perforaron, marcaron y colocaron 965 y 546 frutos maduros en el suelo del bosque en Las Unamas y Porce, respectivamente. Para el marcaje, cada fruto fue atravesado con alambre de pesca y a este se amarró un hilo resistente de 50 cm de largo, al final del cual se colocó una cinta reflectiva (móviles). En otros, se amarró al alambre un carretel de hilo que se dejo amarrado a la base de un arbusto, permitiendo que el hilo saliera libremente (fijos) (Forget y Wenny 2005). La ubicación exacta de cada fruto en el suelo se señalizó con banderines. Se dejaron mínimo 5 noches y finalmente se revisó si el fruto era removido. El fruto era buscado en un radio de 10 m a partir de la ubicación del banderín, si no era hallado se anotaba como dispersado más de 10 m. Para los frutos hallados, se registraba que distancia era removido, a donde era llevado y en qué estado de consumo se encontraba (pelado, roído, partido) (Silva y Tabarelli 2001).

Distribución espacial de semillas y plántulas. Para determinar patrones de distribución de semillas y plántulas tanto en Las Unamas como en Porce, se realizaron 3 parcelas de una hectárea cada una. Cada parcela se dividió en 100 cuadrantes de 10x10m y en el vértice de cada cuadrante se hizo una sub-parcela de 1m2 para un total de 300 sub-parcelas en cada área de estudio. En cada sub-parcela se contó el número de semillas y plántulas (hasta 40cm y una hoja) y se midió la distancia del centro del cuadrante al vecino reproductivo más cercano, es decir, la distancia a aquella palma que mostrara un evento reproductivo relacionado con las semillas o plántulas halladas (racimos en el tronco, racimos caídos o semillas-plántulas en el suelo del vecino reproductivo). Para determinar si existían diferencias significativas entre las dos áreas estudiadas se aplicó la prueba no paramétrica de Mann-Whitney con una p valor de significancia de 0,05.

RESULTADOS

Registro de frugivoría con trampas fotográficas. En Las Unamas se registraron ocho especies vertebradas, de las cuales Dasypus novecintus y Dasyprocta fuliginosa tuvieron la mayor cantidad de fotografías. Debido a la estructura de su aparato bucal, D. novecintus no puede ser considerado frugívoro de O. bataua, sin embargo, este mamífero puede estar ayudando a controlar las poblaciones de insectos predadores tales como bruquidos que perforan las semillas y posiblemente a reducir la agregación o densidad de las semillas en el suelo al remover y escarbar.

Solo tres especies fueron fotografiadas consumiendo frutos de O. bataua: D. fuliginosa, Didelphis sp y N. nasua (Tabla 1). Aunque Tayassu pecari no tuvo registros consumiendo, no se descarta como frugívoro de esta palma en la zona. Por otra parte, en Porce se registraron siete especies, de las cuales Sciurus granatensis, Proechimys sp, Microsciurus mimulus, Dasyprocta punctata y Marmosa robinsoni fueron fotografiadas consumiendo.

En las Unamas la mayor cantidad de registros y consumo se obtuvieron en el suelo, mientras que en el racimo solo se tuvo un registro de visita de un ave nocturna. Esto contrasta con lo encontrado en Porce (Rojas-Robles et al. 2012), donde la mayor cantidad de registros de consumo se presentó en el racimo, dado por la actividad de las ardillas S. granatensis y M. mimulus.

Observaciones focales de frugivoría. La única especie que fue observada directamente consumiendo en Las Unamas fue Sapajus apella (antes clasificado como Cebus apella, Defler 2012) Este primate fue observado solo dos veces consumiendo frutos verdes así como maduros de O. bataua, ingiriendo el mesocarpo sin romper la semilla y dejándola caer al suelo bajo la palma. En una de las visitas realizó principalmente actividades de forrajeo en las vainas de las hojas buscando probablemente insectos y dedico menos tiempo al consumo de frutos maduros de la palma.

Por otro lado en Porce se observaron tres especies visitando los racimos maduros: la urraca Cyanocorax affinis (7 visitas) y las ardillas M. mimulus (68 visitas) y S. granatensis (22 visitas), siendo estas dos consumidoras y dispersoras de los frutos desde cuatro hasta 63 metros de distancia del racimo (Rojas-Robles et al. 2012).

Medidas directas de dispersión de frutos. En Las Unamas, del total de frutos colocados solo fueron removidos el 17,6% de los cuales 40 frutos no se encontraron, es decir, fueron dispersados más de 10m, 12,4 % fueron roídos o pelados, 0,1% se encontraron partidos y 1,04% fueron enterrados, llevados a cuevas o subidos a ramas de árboles (Tabla 2). Los frutos subidos a ramas pudieron ser llevados allí por primates, que se observaron en el suelo, o roedores que no fueron registrados por las cámaras trampa, ya que los frutos fueron roídos e incluso el cable con el que se marcaron presentaba marcas de intento de cortarlo.

Por otro lado, se obtuvieron mayores frecuencias en Porce donde de los 546 frutos marcados y colocados en el suelo del bosque, el 26,6 % fueron dispersados y 18,13% fueron roídos o pelados (Rojas-Robles et al. 2012) (Tabla 2). En general, la cantidad de frutos dispersados en las dos áreas estudiadas fue significativamente diferente (Mann-Whitney, p < 0,05).

Las distancias de remoción en Las Unamas estuvieron entre los 0,1 m y 10 m, obteniendo una distancia promedio de 1,38 m (DE=1,93; n=130), siendo las más frecuentes aquellas que están en el rango de 0 a 3 m. En Porce la distancia media de remoción de frutos fue 3,39 m (DE=5,71; n=125), con valores entre los 0,16 m y los 53 m, la mayoría de las distancias no sobrepasaron los 8 m (Figura 1). Las distancias entre los dos sitios mostraron diferencias significativas (Mann-Whitney, p < 0,05).

Distribución espacial de semillas y plántulas. En promedio para Las Unamas se encontró una mayor cantidad de semillas por metro cuadrado y un mayor porcentaje de subparcelas con semillas con respecto a lo reportado para Porce (Rojas-Robles et al. 2012). Sin embargo, la distancia promedio de las semillas al adulto reproductivo más cercano fue mayor en Porce que en Las Unamas. Por otro lado, en Porce se observó una mayor cantidad de subparcelas con plántulas, plántulas y densidad de estas que lo encontrado en Las Unamas. En general las distancias encontradas en ambas áreas de muestreo son bastante heterogéneas (Coeficiente de variación entre 68,8 y 105,5 %) (Tabla 3).

Las distancias de semillas y plántulas al adulto reproductivo más cercano no mostraron diferencias significativas entre las dos regiones estudiadas (Mann-Whitney, p > 0,05). En Las Unamas las distancias de las semillas no excedieron los 25,6 m, mientras que en Porce se registraron distancias hasta de 50 m. Para plántulas, en Las Unamas se registraron distancias hasta de 50 m similar a lo encontrado en Porce (Figura 2).

DISCUSION

En el trópico los vertebrados de mediano y gran tamaño son los principales agentes dispersores de semillas grandes. Sin embargo, esta relación planta-animal está amenazada por la cacería y la fragmentación de hábitat. O. bataua es una palma que se encuentra en bosques primarios siendo abundante y rica fuente de alimento para la fauna silvestre, por lo que la pérdida o reemplazo de dispersores afectaría la estructura de las comunidades y a largo plazo podría ocasionar cambios evolutivos en las características de las semillas afectando así procesos de germinación y establecimiento, como se ha encontrado recientemente (Galetti et al. 2013).

Ensamblaje de frugívoros y dispersores. Aunque los reportes puntuales de frugivoría para O. bataua que abarcan 14 especies de aves y 13 de mamíferos (Bodmer 1991, Kahn y Granville 1992, Peres 1994a, Sist 1989, Stevenson et al. 2000, Zona y Herderson 1989), sugieren un variado y abundante ensamblaje de frugívoros, en este estudio realizado en Las Unamas, que presenta un buen estado de conservación con alta riqueza faunística, se registraron solo cuatro especies, la mayoría de mediano tamaño, consumiendo y potencialmente dispersando frutos de O. bataua. Por el contrario, en Porce cuya historia de disturbios indica un menor estado de conservación se registraron cinco especies de frugívoros, siendo la mayoría pequeños mamíferos.

De las especies frugívoras de O. bataua registradas en Las Unamas, todas pueden ser dispersoras de semillas de esta especie. El género Dasyprocta que presentó la mayor cantidad de registros de consumo, consume, dispersa y entierra frutos de esta palma (Rojas-Robles et al. 2012, Vargas 2008) y de otras palmas con semillas grandes (Andreazzi et al. 2009) olvidándolos muchas veces y favoreciendo así el reclutamiento de las plántulas al escapar a la depredación (Galetti et al. 2006, Smythe 1978), evitando la mortalidad denso-dependiente (Schupp 1992) y depositandolas en sitios con microclimas favorables para su germinación (Brewer y Rejmanek 1999, Galetti et al. 2006).

Por otro lado, Didelphis sp es dispersor potencial de esta palma en Las Unamas, como ocurre con el marsupial M. robinsoni en Porce. Se destaca el consumo por N. nasua que aunque no ha sido reportado antes como consumidor ni dispersor de esta especie, puede estar diseminando las semillas de O. bataua como lo hacen algunas especies del género Nasua con otras especies de palma tales como Attalea butyracea, Syagrus romanzoffiana y Oenocarpus mapora (Andreazzi et al. 2009).

El ensamblaje de frugívoros y dispersores para O. bataua en Las Unamas puede ser más amplio que el registrado durante el tiempo del estudio, si se considera la diversidad de fauna en el área. Especies como T. pecari y Tayassu tajacu consumen y dispersan los frutos de O. bataua en la Amazonia (Bodmer 1991, Cabrera y Wallace 2007, Miranda et al. 2008, Painter 1998) y el Choco biogreográfico (Palacios-Mosquera et al. 2010) aunque también depredan las semillas. Del mismo modo, T. terrestris consume frutos de esta palma (Bodmer 1991, Cabrera y Wallace 2007) y de otras palmas con semillas grandes, defecándolas enteras y dispersándolas largas distancias (Fragoso 1997, Galetti et al. 2001, Tobler et al. 2010). Mazama sp, presente en Las Unamas, también ha sido reportado consumiendo frutos de O. bataua en bosques amazónicos (Bodmer 1991, Gayot et al. 2004).

S. apella fue el único primate registrado consumiendo frutos de O. bataua en Las Unamas. Esta especie consume frutos de O. bataua (Defler 2010), comiendo inclusive semillas jóvenes (Peres 1994b), como se observó en Las Unamas. Otros primates presentes en el área de estudio como, Saimiri sciureus, Aotus brumbacki y Callicebus ornatus (Defler 2010), han sido reportados como frugívoros de O. bataua.

Por otro lado, aves de talla media presentes en Las Unamas son también conocidas frugívoras y dispersoras de esta palma, como Pionus sp, Pionites melanocephala, Amazona ochrocephala, Ramphastus tucanus y Penelope jacquacu (Miranda et al. 2008, Sist y Puig 1987, Zona y Henderson 1989). Así, de acuerdo con los reportes y la fauna presente en Las Unamas (Reserva Natural Las Unamas 2006), el ensamblaje de frugívoros de O. bataua en la región está potencialmente conformado por nueve especies de mamíferos y 14 de aves. Sin embargo, esto no se observó durante el tiempo de muestreo probablemente por varias razones: tiempo de duración del estudio asociada a disponibilidad de frutos, disponibilidad de frutos de otras especies y competencia entre frugívoros.

Entre junio de 2011 y octubre de 2012 se realizó el trabajo de campo en Las Unamas, periodo en el que fue posible verificar el buen estado de conservación del área por medio de observaciones directas y de huellas y rastros de la fauna vertebrada allí reportada. También se observó durante este tiempo disponibilidad de frutos maduros de O. bataua en el bosque, lo cual sugiere que durante todo el año esta palma puede ser una fuente permanente de alimento para la fauna silvestre. Sin embargo, se requieren estudios fenológicos para determinar si existen picos de producción anual de frutos o si la palma presenta un patrón fenológico supranual como se ha encontrado para esta especie (Rojas-Robles y Stiles 2009) en Porce y sí se relaciona este con la actividad de los frugívoros.

Tasas y distancias de dispersión y sus consecuencias en la distribución espacial. La limitada dispersión de O. bataua en Las Unamas con respecto a Porce se corrobora en las menores tasas de dispersión, menores distancias de dispersión y al adulto reproductivo más cercano y la mayor densidad de semillas y subparcelas con semillas encontradas en Las Unamas.

Aunque O. bataua es una especie común en el bosque continuo de Las Unamas, encontrándose hasta 45 individuos adultos/ha (Moreno-Martínez 2011), en Porce se encontró en promedio 163 individuos adultos/ha (Rojas-Robles et al. 2008), lo cual puede sugerir una mayor dependencia de la fauna a esta palma en Porce y además una mayor probabilidad de registro de eventos de frugivoría o dispersión. Por otra parte, esto se asemeja a lo encontrado por Vargas (2008) en la Amazonia ecuatoriana, donde mientras la mayoría de las especies de palmas disminuye su abundancia relativa en un bosque con cacería, especies como O. bataua e Iriatea deltoidea tienden a aumentar su abundancia.

Mientras que la densidad de semillas y subparcelas con semillas fue mayor en Las Unamas, para las plántulas esta relación cambio (Tabla 3). Es decir, es probable que en Porce exista mayor probabilidad de establecimiento que se ve reflejada en una mayor densidad y abundancia de plántulas en el bosque (56,06% de subparcelas con plántulas).

La limitada dispersión de semillas de O. bataua en Porce (Rojas-Robles et al. 2012) y Las Unamas se refleja en la distribución agregada de plántulas y juveniles en Porce (Rojas Robles et al. 2008) y Las Unamas (Moreno-Martínez 2011). Así, las cortas distancias de dispersión y de semillas y plántulas al adulto reproductivo más cercano, dadas por la ausencia de animales de talla media y grande como dispersores y la abundante producción de frutos (Rojas-Robles 2008) pueden ser dos factores que determinan la abundancia y distribución de esta palma.

Otro factor que puede influir sobre la dispersión de semillas de O. bataua. Se ha encontrado que la cacería, la fragmentación y la tala selectiva afectan la dispersión de semillas, sin embargo, cada disturbio por separado no tiene un efecto significativo sobre las tasas y distancias de remoción (Markl et al. 2012). Es decir, la dispersión es un proceso que debe ser entendido y analizado como parte de una red de interacciones que definen la estructura y funcionalidad de los ecosistemas.

De acuerdo con Markl et al. (2012) la mayoría de los estudios que comparan la dispersión de semillas entre áreas perturbadas y no, tienen en cuenta el grado de defaunación o cacería, la fragmentación, y la tala selectiva. Sin embargo, no tienen en cuenta las interacciones y características de la comunidad vegetal, como la composición y riqueza florística del hábitat y la competencia que puede existir entre las plantas por dispersores. Esta situación puede ser fundamental al comparar los resultados de Las Unamas con Porce ya que la riqueza y estado sucesional de este último bosque es menor (Castaño y Riascos 2000).

Así, el grado de conservación de Las Unamas también se refleja en la composición florística de sus bosques que presenta muchos elementos de la Amazonía como Astrocaryum gynacanthum, Capirona decorticans, Hymenaea oblongifolia, Teobroma subicanum, Parkia pendula y Couma macrocarpa (Ocampo 2009), además de otras especies comunes en la Orinoquia como O. mapora, Bactris brongniartii, Mabea nitida, Byrsonima japurensis, Terminalia amazonia y Dialium guianensis (Reserva Natural Las Unamas 2006). En particular los muestreos se realizaron en el fragmento boscoso continuo más grande que se caracteriza por presentar un dosel cerrado y denso de hasta 35 m, un DAP promedio de 1,5 m y donde predominan especies como Pseudolmedia laevis, Iryanthera laevis, Virola sebifera (Ocampo 2009). En las zonas boscosas hay 12 especies de palmas y 123 especies de árboles donde predominan las familias annonaceae, euphorbiaceae, burseraceae, moraceae y fabaceae y otras como bombacáceas, lauraceas y sapotaceas que son oferta alimenticia de frutos para la fauna de hábitos arborícolas y terrestres.

O. bataua es sin lugar a dudas un componente importante, pues sus poblaciones representan un recurso para la fauna además de ser un componente estructurantes de estos bosques, por lo que una variación en sus interacciones ecológicas en respuesta a los disturbios humanos se reflejara en la complejidad y funcionalidad de la totalidad del ecosistema.

Así, la conservación de áreas como Las Unamas y Porce, que pueden considerarse como refugio para la fauna y en general para la diversidad y funcionalidad de procesos ecológicos como la dispersión de semillas, debe considerarse como una prioridad frente a los acelerados procesos de pérdida de hábitat, fragmentación y defaunación.

AGRADECIMIENTOS

A la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá y a Colciencias y el Programa Jóvenes Investigadores e Innovadores “Virginia Gutiérrez de Pineda” que financiaron la investigación realizada en Las Unamas. Además a todos los compañeros que nos acompañaron en campo y a Eduardo Encizo por conservar ese hermoso lugar en el piedemonte llanero.

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